Angesiedelt im South Carolina des Jahres 1964, erzählt der Film vor dem Hintergrund des Civil Right Movements die Geschichte von Lily Owens, eines 14-jährigen, aufgeweckten Mädchens, das bei seinem Vater T. Ray lebt. In einem kurzen, unwirklichen Prolog erfährt der Zuschauer, dass Lily als Vierjährige bei einem Streit der Eltern versehentlich ihre Mutter erschossen hat. Ein Unfall, der seitdem ihr Leben überschattet, von der Verachtung des trunksüchtigen Vaters ganz abgesehen. Einzige Beschützerin Lilys ist das schwarze Kindermädchen Rosaleen. Die Handlung kommt in Gang, als Rosaleen beim Versuch, sich in die Wahllisten eintragen zu lassen (ein Recht, das Lyndon B. Johnson den Schwarzen kurz davor zugestanden hatte), von einem Weißen verprügelt und wegen Beleidigung verhaftet wird. Gemeinsam reißen Lily und Rosaleen aus. Bis sie, wie magisch angezogen, vor einem pinkfarbenen Haus Halt machen. Hier wohnen die drei Boatwright-Schwestern August, June und May, die berühmt sind für den besten Honig der Gegend. Auf dem Etikett der Honiggläser ist die Jungfrau Maria abgebildet – mit schwarzer Hautfarbe. Gegen den Willen der zugeknöpften June dürfen Lily und Rosaleen im Haus wohnen bleiben. So lernt das Mädchen die hohe Kunst der Honiggewinnung kennen, den Umgang mit den Bienen, das Schleudern der Waben. Lily erfährt auch, was ihre tote Mutter mit all dem zu tun hatte. Doch irgendwann steht T. Ray vor der Tür, um seine Tochter zu holen.
Auch wenn das Augenmerk auf Lily – nuanciert dargestellt von Dakota Fanning – ruht, legt „Die Bienenhüterin“ Wert auf die Charakterisierung der Nebenfiguren. June, dargestellt von der Soul-Sängerin Alicia Keys, ist eine klassische Cellistin und Civil-Rights-Aktivistin und somit auch Symbol des Wandels in Amerika. Eine moderne, talentierte und modebewusste junge Frau, deren ständige Unzufriedenheit auf ihre Bindungsangst zurückzuführen ist. Die etwas langsame, verstörte May verliert hingegen bei traurigen Nachrichten immer die Fassung. Und schließlich gibt es noch August, die Queen Latifah mit körperlicher Präsenz und gutmütiger Warmherzigkeit ausfüllt. Gemeinsam bilden die drei Schwestern eine traumhafte Idylle, eine solidarische Frauengemeinschaft, die nur von Männern gestört, im Fall von T. Ray sogar bedroht wird. Dazu passt das rosarote Haus, das als Ort der Andersartigkeit von weitem zu erkennen ist. Fast könnte man es als eine utopische Insel bezeichnen, in der Mitmenschlichkeit und Güte gelebt werden. Eine Zuflucht, die die Welt außen vor lässt. So hat Regisseurin Gina Prince-Bythewood – trotz des brisanten politischen Hintergrunds – ihrem Film, basierend auf einem beliebten Roman von Sue Monk Kidd, einen märchenhaften Anstrich verliehen. Realistisch ist hier nichts. Gewalt und Rassismus fungieren zwar als Katalysator der Handlung, eine authentische Beschreibung afroamerikanischer Lebenswirklichkeit um 1964 hat die Regisseurin aber nicht beabsichtigt. Das beweist auch die visuelle Umsetzung. Die Kamera von Rogier Stoffers taucht das ländliche, von mythisch überhöhter Fruchtbarkeit geprägte Leben in warme, kräftige Farben, das sorgfältige Production Design versetzt den Zuschauer in traumhaft entrückte 1960er-Jahre, denen eine idealisierte Versöhnlichkeit anhaftet. „Die Bienenhüterin“ funktioniert vor allem als unterhaltsame Fabel über die Sehnsucht nach Liebe und die Kraft der Hoffnung. Am Schluss löst die Regisseurin die dramaturgischen Knoten mit tränenrührender Sentimentalität, die jedoch nie falsche Gefühle weckt. „Die Bienenhüterin“ kommt ganz ohne Pathos aus.